Crassulaceen-Säurestoffwechsel

Übergeordnet
Kohlenstoffdioxid-Assimilation Dunkelreaktion
Gene Ontology
AmiGO	QuickGO

Der Crassulaceen-Säurestoffwechsel (kurz CAM von Crassulacean Acid Metabolism) ist ein besonderer Stoffwechsel verschiedener Pflanzen. Während die meisten Pflanzen die Aufnahme und die Fixierung von Kohlenstoffdioxid am Tag durchführen, sind diese Vorgänge in Pflanzen mit CAM zeitlich voneinander getrennt. Das für die Photosynthese benötigte Kohlenstoffdioxid wird hierbei in der Nacht aufgenommen und chemisch in Form von Äpfelsäure in den Vakuolen der Zelle gespeichert. Am darauf folgenden Tag wird das Kohlenstoffdioxid aus der Äpfelsäure wieder freigesetzt und dem Aufbau von Kohlenhydraten im Calvin-Zyklus zugeführt. Wegen des täglichen Auf- und Abbaus dieser Dicarbonsäure und der damit verbundenen Protonenmenge im Wechsel von Tag und Nacht wird dieser Stoffwechsel auch als diurnaler Säurerhythmus bezeichnet (lateinisch diurnus = „täglich“).^[1][2]

Der Vorteil des CAM-Mechanismus ist, dass die Pflanze während der (heißen) Tagesstunden ihre Spaltöffnungen geschlossen lassen kann, wodurch sie bedeutend weniger Wasser durch Transpiration verliert und trotzdem Kohlenstoffdioxid immer in ausreichender Menge im Calvin-Zyklus zur Verfügung hat. Darüber hinaus ist CAM eine vorteilhafte Antwort auf niedrige Kohlenstoffdioxidkonzentrationen, da er beispielsweise auch bei getauchten Süßwasserpflanzen zu beobachten ist. Dieser Stoffwechseltyp wurde bisher nur in chlorophyllhaltigem Gewebe nachgewiesen.

Benannt ist der Crassulaceen-Säurestoffwechsel nach der Familie der Dickblattgewächse (Crassulaceae), in der er erstmals entdeckt wurde.

Geschichte

Bereits Anfang des 19. Jahrhunderts wurden gewisse Aspekte des Crassulaceen-Säurestoffwechsels bemerkt. So beobachtete der Schweizer Naturforscher de Saussure 1804, dass die Zweige der Opuntien im Licht auch dann Sauerstoff produzieren, wenn gar kein Kohlenstoffdioxid in der Luft vorhanden ist; dies ist bei C₃-Pflanzen nicht der Fall. Er schloss daraus, dass die Pflanze eigene Substanzen unter CO₂-Freisetzung verbrauche.^[3] 1813 entdeckte Benjamin Heyne den diurnalen Säurerhythmus bei der Goethe-Pflanze durch einen Eigenversuch: Er bemerkte, dass die Blätter am Morgen extrem sauer schmeckten, aber am Nachmittag einen Kräutergeschmack hatten. Heyne meldete diese Beobachtung der Linné-Gesellschaft und veröffentlichte später diese Befunde.^[4]

Die Bezeichnung Crassulacean Acid Metabolism wurde das erste Mal im Januar 1947 von Meirion Thomas (1894–1977) bei einem Vortrag vor der Society for Experimental Biology verwendet. 1949 wurde der Begriff Bestandteil der vierten Auflage seines Standardwerkes Plant Physiology.^[5] Mitte des 20. Jahrhunderts wurde die Aufklärung des Crassulaceen-Säurestoffwechsel vor allem durch die Arbeiten von Walter Daniel Bonner (1878–1956) und seines Sohnes James Frederick Bonner (1910–1996), Meirion Thomas, Thomas Archibald Bennet-Clark (1903–1975) und anderen Forschern vorangetrieben.

Mechanismus

Abgrenzung zu C₃- und C₄-Pflanzen

Zum Aufbau von Kohlenhydraten betreiben alle grünen Pflanzen Photosynthese. Dabei wird in der „Dunkelreaktion“ Kohlenstoffdioxid (CO₂) fixiert und zu Kohlenhydraten aufgebaut. Die meisten Pflanzen (C₃-Pflanzen) betreiben einen als C₃-Stoffwechsel beschriebenen Mechanismus, bei dem Kohlenstoffdioxid passiv durch die Stomata in die Zellen gelangt und während des Tages im Calvin-Zyklus als Substrat fixiert wird. Eine Anpassung dieses Mechanismus findet man in C₄-Pflanzen, die aktiv und damit unter Energieverbrauch die CO₂-Konzentration für die Fixierung erhöhen. Hierbei findet eine räumliche Trennung (zwei Zelltypen, Mesophyllzellen und Leitbündelscheidenzellen) für die Vorfixierung und Metabolisierung von Kohlenstoffdioxid statt. Dies erlaubt den Pflanzen, ihre Spaltöffnungen teilweise zu schließen, da sie im Gegensatz zu C₃-Pflanzen nicht durch die einfache Diffusion von Kohlenstoffdioxid in die Zellen eingeschränkt werden. Wenn die Stomata teilweise geschlossen werden, reduziert dies auch den Ausstrom an Wasser aus der Pflanze. Daher findet man C₄-Pflanzen bevorzugt an trockenen und sonnenreichen Orten. Die CO₂-Fixierung im Calvin-Zyklus entspricht jedoch derjenigen von C₃-Pflanzen.

Um in ariden Regionen überleben zu können, verfügen CAM-Pflanzen über Mechanismen, die Schritte der CO₂-Fixierung von jenen des Calvin-Zyklus zeitlich trennen zu können. Dadurch können die Stomata während der Tageshitze geschlossen bleiben, um den Wasserverlust zu minimieren. In der kühleren Nacht werden sie dann zur CO₂-Aufnahme geöffnet. Während in der Nacht Kohlenstoffdioxid in Malat fixiert und in den Vakuolen gespeichert wird, wird es am darauffolgenden Tag freigesetzt und durch RuBisCO, dem Schlüsselenzym der „Dunkelreaktion“, analog einer C₃-Pflanze umgesetzt. Diese biochemischen Reaktionen laufen in einer Zelle ab.

Crassulaceen-Säurestoffwechsel, Übersicht bei Nacht (links, Phase I) und Tag (rechts, Phase III). Für Einzelheiten bitte Text beachten.
CA α-Carboanhydrase
CC Calvin-Zyklus
PEP Phosphoenolpyruvat
PEPC Phosphoenolpyruvatcarboxylase
PEPCK Phosphoenolpyruvat-Carboxykinase
MDH Malat-Dehydrogenase
ME Malat-Dehydrogenase (decarboxylierend) = Malatenzym
PPDK Pyruvat-Phosphat-Dikinase

Kohlenstoffdioxidfixierung in der Nacht

In der Nacht erfolgt die CO₂-Fixierung an Phosphoenolpyruvat (PEP) durch eine cytosolische PEP-Carboxylase (PEPC, EC 4.1.1.31) ähnlich wie bei C₄-Pflanzen. Das Enzym kondensiert Hydrogencarbonat (HCO₃⁻) an PEP. Das benötigte PEP wird meist durch Abbau von Stärke bereitgestellt, andere Pflanzenarten verwenden dafür lösliche Zucker wie Saccharose und Fruktane.^[6] CAM-Pflanzen müssen große Mengen an PEP bereitstellen können – so viel, dass eine Nachtration an Kohlenstoffdioxid fixiert werden kann. Zu diesem Zweck wird tagsüber der Stärke-Speicher aufgefüllt, der nachts PEP zu liefern vermag.

In wässrigen Lösungen steht zwar CO₂ im Gleichgewicht zu HCO₃⁻, jedoch erfolgt diese Umsetzung nur langsam. Eine Carboanhydrase (CA, EC 4.2.1.1) beschleunigt die Einstellung des Gleichgewichts zu Gunsten von HCO₃⁻, das dann durch die PEPC zu Oxalacetat (OA) umgesetzt wird. Das bei der Reaktion gebildete OA wird von der ebenfalls cytosolischen NAD-Malatdehydrogenase (MDH, EC 1.1.1.37) zu L-Malat reduziert. Dabei wird NADH zu NAD⁺ oxidiert.

Das Malat wird in die Vakuole transportiert und dort gespeichert. Die Vakuolen von CAM-Pflanzen sind im Vergleich mit anderen Arten sehr groß und können eine vergleichsweise hohe Konzentration von Malat (bis zu 0,2 M) aufbauen, was insgesamt zu einem hohen Speichervermögen beiträgt. Das Deponieren von Malat in den Vakuolen hält überdies den pH-Wert im Cytosol konstant.^[7]

Um Malat gegen das Konzentrationsgefälle in die Vakuole zu transportieren, werden unter ATP-Verbrauch jeweils zwei Protonen pro Malat in die Vakuole gebracht. Dies katalysiert eine am Tonoplasten membranständige ATPase des Types V.^[8] Durch einen sekundären, aktiven Transport folgt Malat den Protonen durch einen Dicarboxylattransporter.^[9] Die Speicherung erfolgt daher in der protonierten Form des Malats, der Äpfelsäure, da bei den sehr sauren Bedingungen die Äpfelsäure überwiegend in undissoziierter Form vorliegt. Dies hat auch den Vorteil des dadurch geringeren osmotischen Wertes. Bei den Vakuolen der Schließzellen wird beispielsweise Kaliummalat in der Vakuole gespeichert, was einen vergleichsweise höheren osmotischen Druck verursacht. Während der pH-Wert der Vakuole vieler C₃- und C₄-Pflanzen bei 5,5^[10] liegt, kann der bei CAM-Pflanzen ob der erhöhten Säurekonzentration nachts pH-Werte von 3,0 erreichen. Daher schmecken die Blätter dieser Pflanze am Morgen sehr sauer.

Freisetzung von Kohlenstoffdioxid am Tag

Am Tag wird dieser Weg formal umgekehrt und das Kohlenstoffdioxid wieder freigesetzt. Das gespeicherte Malat wird wahrscheinlich über einen Carrier-vermittelten Transport aus der Vakuole ins Cytosol transportiert, bei dem zwei Protonen mittransportiert werden.^[11] Möglicherweise kann Äpfelsäure als ungeladenes Teilchen auch direkt durch die Membran diffundieren.^[12] Während des Tages steigt daher der pH-Wert in der Vakoule wieder an, er erreicht Werte von 7,5–8,0.^[2] Diesen Prozess bezeichnet man auch als Absäuerung.

Der Abbau des Malats und die Freisetzung des Kohlenstoffdioxids erfolgt wie bei C₄-Pflanzen je nach Art auf verschiedene Weise, worin sich die unabhängige Ausbildung des CAM in verschiedenen Taxa widerspiegelt. Die üblichen Wege sind das NADP-abhängige Malatenzym (bei Kakteengewächsen, Agavengewächsen), das NAD-abhängige Malatenzym (bei Dickblattgewächsen) und die Phosphoenolpyruvat-Carboxykinase (z. B. bei Bromeliengewächsen, Liliengewächsen, Aclepiadaceae).^[13]

• In Pflanzen mit dem NADP-abhängigen Malatenzym (NADP-ME, EC 1.1.1.40) wird das aus der Vakuole transportierte L-Malat zu Pyruvat decarboxyliert. Diese Reaktionen finden im Chloroplasten statt. Dabei wird NADP⁺ zu NADPH reduziert.
• Manche Pflanzen besitzen ein mitochondrielles, NAD-abhängiges Malatenzym (NAD-ME, EC 1.1.1.39), welches NAD⁺ anstatt NADP⁺ als Cofaktor verwendet. Die Reaktionen erfolgen analog wie beim oben geschilderten NADP-ME. Jedoch wird Pyruvat im Mitochondrium nicht direkt ins Zytosol zurückgebracht, sondern zunächst über die Zwischenstufe L-Alanin in den Chloroplasten transportiert. Dort wird es zu PEP aufgebaut und später ins Zytosol gebracht. Die Aminierung zu Alanin und dessen Rückreaktion katalysiert eine Alanin-Transaminase (EC 2.6.1.2).
• CAM-Pflanzen des PEP-Carboxykinase-Types besitzen zwei Zyklen. Neben dem einen NAD-ME-Kreislauf haben diese auch eine cytosolische PEP-Carboxykinase (PEPCK; EC 4.1.1.49). L-Malat wird hierzu zunächst durch eine NAD-Malat-DH (MDH, EC 1.1.1.37) zu Oxalacetat unter Verbrauch von NAD⁺ oxidiert. Oxalacetat wird dann direkt zu PEP durch die PEPCK decarboxyliert, dies geschieht unter Verbrauch von ATP.

Das durch die oben genannten Reaktionen freigesetzte Kohlenstoffdioxid wird in den Calvin-Zyklus eingeschleust und zu 3-Phosphoglycerat aufgebaut, was die weitere Bildung von Monosacchariden (D-Glucose, D-Fructose) bzw. Polysacchariden (Saccharose) nach sich zieht. Das bei den Decarboxylierungsreaktionen entstandene Pyruvat wird durch eine Pyruvat-Phosphat-Dikinase (PPDK, EC 2.7.9.1) unter ATP-Verbrauch zu PEP umgesetzt. PEP wird schließlich im Zuge der Gluconeogenese zu Stärke, Saccharose oder Fruktan aufgebaut.

Da der Großteil der gebildeten Kohlenhydrate dem Auffüllen der in der Nacht zuvor verbrauchten Stärkevorräte dient, ist der Gewinn der CAM-Photosynthese gering. Zusätzlich ist das Ausmaß der Malat-Speicherung durch die Größe der Vakuole beschränkt. Infolge dessen ist der Zuwachs an Biomasse limitiert.

Durch den Auf- und Abbau des Malats ergeben sich starke Änderungen des pH-Wertes von pH 7,5 am Tag zu pH 3 in der Nacht. Wegen dieses Wechsels von Tag und Nacht spricht man daher von einem diurnalen Säurerhythmus. Dieser Rhythmus wurde erstmals 1984 im Brutblatt Kalanchoe daigremontiana nachgewiesen.^[14]

In Eiskraut wird neben Äpfelsäure auch Citronensäure in den Vakuolen gespeichert.^[2]

Formen des CAM

CAM kann man in verschiedene Typen klassifizieren. Hierbei unterscheidet man, wann die Stomata geöffnet werden. Außerdem kann man die Menge an gebildeter Äpfelsäure während der Nacht und die CO₂-Aufnahme zur Einteilung hinzuziehen.^[15]

Obligater bzw. konstitutiver CAM

Das Brutblatt Kalanchoe daigremontiana ist eine obligate CAM-Pflanze.

Die vier Phases des Crassulaceen-Säurestoffwechsels obligater CAM-Pflanzen. Phase II und IV sind nicht immer beobachtbar.

Der Stoffwechselmechanismus obligater CAM-Pflanzen wurde weiter oben ausführlich dargestellt. Diese öffnen ihre Stomata immer während der Nacht, bei der auch 99% der CO₂-Fixierung erfolgt. Je nach Stärke der CO₂-Aufnahme und anschließender Äpfelsäurebildung unterscheidet man noch in stark bzw. schwach obligaten CAM. Typische Vertreter des obligaten CAM finden sich beispielsweise bei den Dickblattgewächsen (Kalanchoe daigremontiana) und den Kakteengewächsen (Opuntia basilaris sowie Opuntia ficus-indica).^[16] Im Gegensatz zu den anderen CAM-Typen verbleiben diese Pflanzen immer im obligaten CAM-Modus, unabhängig von der Art und der Stärke abiotischen Stresses. Man hat jedoch beobachtet, dass sehr junge Sämlinge obligater CAM-Pflanzen, wie beispielsweise bei der Goethe-Pflanze, dem Opuntia ficus-indica und Kalanchoe daigremontiana, noch einen C₃-Stoffwechsel betreiben können.^[16]

CAM bei diesen Pflanzen wird in vier Phasen eingeteilt. In Phase I zu Beginn der Nacht werden die Stomata geöffnet und Kohlenstoffdioxid durch PEPC fixiert (vgl. oben). Am Ende der Phase I schließen die Stomata. Manche Pflanzen treten dann in Phase II ein, bei dem sich in den frühen, nicht dunklen Morgenstunden die Stomata wieder öffnen. So gelangt atmosphärisches Kohlenstoffdioxid in die Pflanze, welches insbesondere durch die PEPC und zusätzlich durch RuBisCO fixiert wird. Licht und niedrige cytosolische CO₂-Level sind dabei ein Signal zum erneuten Öffnen der Stomata. Später gelangt die CAM-Pflanze in Phase III, die Stomata bleiben verschlossen (vgl. oben). Hierbei wird Malat durch die oben beschriebenen Wege decarboxyliert, so dass die cytosolische CO₂-Konzentration stark ansteigt. Dies ist ein Signal zum Schließen der Stomata. Im Laufe des Nachmittags wird Malat verbraucht, so dass die cytosolische CO₂-Konzentration wieder sinkt. Da noch Licht vorhanden ist, werden die Stomata analog in Phase II wieder geöffnet. Dies ist Phase IV. In dieser Phase ist die Photorespiration am höchsten. Schließlich gelangt mit Einbruch der Nacht die Pflanze wieder in Phase I.

Phase II und IV verschaffen der CAM-Pflanze eine zusätzliche CO₂-Aufnahme, was mit einem schnelleren Wachstum einhergeht. Jedoch ist dies von der Wasserverfügbarkeit abhängig, so dass bei vielen obligaten CAM-Pflanzen Phase I und III dominieren.

Fakultativer bzw. induzierbarer CAM (C₃-CAM)

Man hat beobachtet, dass manche Pflanzen sowohl eine CO₂-Fixierung im Sinne einer C₃-Pflanze als auch einer CAM-Pflanze aufweisen können. Vertreter finden sich häufig bei den Mittagsblumengewächsen, Dickblattgewächsen (Fetthennen), Portulakgewächsen (Calandrinia-Arten), Weinrebengewächsen und vielen Arten der Gattung Clusia. Die am besten untersuchte Pflanze mit fakultativem CAM ist das Eiskraut.^[17] Weitere Vertreter sind Speckbaum oder Agave deserti.^[18] Diese Pflanzen findet man in semi-ariden Regionen, auf felsigem Grund, auf Baumästen und allgemein in Habitaten mit Wasserknappheit.

Im nicht induzierten Status verläuft die CO₂-Aufnahme analog einer normalen C₃-Pflanze am Tage bei geöffneten Stomata. Es wird auch während der Nacht keine Äpfelsäure gebildet. Nach Induktion erfolgt aber eine nächtliche CO₂-Fixierung und Äpfelsäurebildung analog einer schwachen obligaten CAM-Pflanze. Die Induktion wird dabei durch Trockenheit (während Dürreperioden), Salinität, hohe Lichtmengen, Stickstoff- und Phosphatmangel ausgelöst. Manchmal hängt sie auch vom Alter der Pflanze ab. Wenn manche Setzlinge noch unzureichend große Vakuolen haben, wird die Photosynthese im Sinne einer C₃-Pflanze durchgeführt.^[19] Erst im fortschreitenden Alter schaltet die Pflanze auf CAM um. Photoperiodismus induziert bei Kalanchoe blossfeldiana den Wechsel zwischen C₃ und CAM.

Der Wechsel zwischen CAM und C₃-CO₂-Fixierung ist schnell und in der Regel reversibel. So kann innerhalb eines Tages bei steigenden Temperaturen und schlechterer Wasserversorgung zu CAM gewechselt werden. Manchmal betreibt auch ein Teil der Pflanze CAM, während – zumindest unter guter Wasserversorgung – ein anderer C₃-Photosynthese betreibt. Dies ist beispielsweise der Fall bei Frerea indica, bei der der sukkulente Stamm CAM aufweist, die Blätter hingegen einen C₃-Stoffwechsel. Bei tropischen Clusia-Arten kann es sogar vorkommen, dass ein Blatt C₃-Stoffwechsel, ein gegenüberliegendes aber CAM durchführt.^[20] Manche fakultativen CAM-Pflanzen können ihr Leben lang auch einen C₃-Stoffwechsel betreiben, ohne je zum CAM zu schalten. So ist bei Clusia cylindrica der C₃-Stoffwechsel der Hauptweg für die CO₂-Fixierung.^[21]

Beim Eiskraut, eine einjährige Salzpflanze, ist der Wechsel von C₃ zum CAM unter natürlichen Bedingungen irreversibel.^[22] Die Pflanze wächst u. a. im Mittelmeerraum, und wechselt bei Wasserknappheit und Salzstress zum CAM. Letzteres ist eine Antwort auf damit verbundene Wasserknappheit, weniger wegen der erhöhten Anzahl an Ionen. Man hat auch festgestellt, dass der Wechsel zum CAM selbst ohne diese beiden Stressfaktoren in älteren Pflanzen erfolgt. Salz bzw. Wasserstress beschleunigen nur eine programmierte Entwicklung in Eiskraut, die zwangsläufig zum CAM führt. Auch die Lichtintensität und -qualität kann CAM im Eiskraut induzieren.^[17] Unter kontrollierten Versuchsbedingungen konnte bei jüngeren Pflanzen jedoch ein Wechsel von CAM zurück zum C₃-Stoffwechsel beobachtet werden.

In der Familie der Portulakgewächse ist auch ein Wechsel der CO₂-Fixierung von C₄ zum CAM beobachtet worden. So stellen Portulakröschen, Sommer-Portulak, Portulaca mundula, aber auch Peperomia camptotricha bei Wasserknappheit ihren Stoffwechsel auf CAM um.^[18] Jedoch erfolgen der C₄-Stoffwechsel und CAM nicht in ein und derselben Zelle.

Pflanzen, die fakultativen CAM zeigen

Speckbaum	Frerea indica	Eiskraut	Portulakröschen

CAM-Leerlauf (idling)

Opuntia basilaris. Sie schaltet bei extremer Trockenheit auf CAM-Leerlauf.

Bei unter äußerster Wasserknappheit leidenden Pflanzen sind sowohl während des Tages als auch in der Nacht die Stomata geschlossen, um den Wasserverlust so gering wie möglich zu halten. Es wird das während der Atmung freiwerdende Kohlenstoffdioxid refixiert, so dass die nächtliche Äpfelsäurebildung gering ist. Während dieser Stresssituation verbleiben die Photosysteme intakt, die Pflanze „wartet“ auf bessere Bedingungen und ist damit in eine Art „Leerlauf“.^[18] Dennoch findet auch hier ein diurnaler Säurerhythmus statt. Dies wurde bei Opuntia basilaris zum ersten Mal beobachtet.

Es erfolgt keine Netto-Kohlenstoffaufnahme, so dass Pflanzen in diesem Zustand nicht wachsen, aber überleben können.

CAM-„Wechsel“ (cycling)

Blüten von Talinum calycinum, einer Pflanze mit CAM-cycling.

Codonanthe crassifolia betreibt CAM-cycling, kann aber auch in den CAM-Leerlauf gehen.

Bei diesem auch als „fast C₃“ bezeichneten^[17] Modus verbleiben die Stomata in der Nacht geschlossen. Das durch die Atmung freiwerdende Kohlenstoffdioxid wird fixiert, wodurch geringe Mengen an Äpfelsäure in den Vakuolen gelagert werden. Am Tag erfolgt die CO₂-Fixierung im Sinne einer C₃-Photosynthese.^[18] Außerdem wird das in der Nacht gebildete Malat decarboxyliert. Daher zeigen die Pflanzen trotz offener Stomata während des Tages einen diurnalen Säurerhythmus. Man findet Pflanzen mit solch einem CAM-Typus an Standorten, wo auch fakultative CAM-Pflanzen wachsen. Vertreter dieses CAM-Types sind Peperomia camptotricha oder Talinum calycinum, Letztere wächst auf trocken, felsigen Boden. Bei Isoetes howellii, einer Wasserpflanze, ist CAM-cycling besonders ausgeprägt.^[19] Der Epiphyt Codonanthe crassifolia betreibt CAM-cycling bei guter Wasserversorgung, schaltet aber bei Trockenheit in den CAM-Leerlauf um.^[23]

Regulation

Eine Fixierung des Kohlenstoffdioxid durch die PEP-Carboxylase (PEPC) während des Tages wird durch eine allosterische Hemmung des Enzyms verhindert: Durch das aus der Vakuole strömende Malat und einen niedrigen pH-Wert – Bedingungen am Tag – wird die PEPC effektiv gehemmt. Dies soll verhindern, dass Kohlenstoffdioxid als Substrat unnötigerweise für eine andere Reaktion als für RuBisCO verbraucht wird. Auch L-Aspartat hemmt die PEPC, wohingegen Glucose-6-phosphat und Triosephosphate das Enzym aktivieren.^[11] Beim Eiskraut kodieren zwei Gene für die PEPC, Pepc1 und Pepc2. Dessen Expression wird durch Trockenheit, Abscisinsäure und hohe Salinität beeinflusst.^[11]

Die Enzymaktivität wird jedoch – wie bei C₄-Pflanzen – zusätzlich durch reversible Phosphorylierung an einem Serinrest reguliert.^[13] So ist die dephosphorylierte Form der PEPC 10-fach sensitiver gegenüber Malat als die phosphorylierte und aktive Form in der Nacht. Vermittelt wird die Phosphorylierung durch eine Kinase, der PEP-Carboxlyase-Kinase (PPCK1). Diese unterliegt einer strikten, circadianen Rhythmik ihrer Genexpression und, bedingt durch einen raschen Auf- bzw. Abbau, auch ihrer Gesamtaktivität.^[24] Die Expression erreicht einen Höhepunkt mitten in der Nacht und fällt dann während des Tages auf ein Minimalniveau herab. Diese hängt nicht vom Licht ab.^[13]

Die für die Dephosphorylierung zuständige Phosphatase (Typ 2A) zeigt hingegen keine solche Rhythmik in ihrer Aktivität.^[11]

Während der Phase II des CAM (vgl. oben) ist PEPC noch phosphoryliert und aktiv, da Malat in der Vakuole gespeichert vorliegt. Während Phase IV ist Malat größtenteils verbraucht und kann PEPC nicht mehr inhibieren.

Vorkommen

Die Ananas ist eine der bekanntesten CAM-Pflanzen.

Siehe auch: Liste der Familien mit CAM-Pflanzen

Der CAM-Mechanismus wurde in 34 Pflanzenfamilien und 343 Gattungen nachgewiesen.^[16] Es wird geschätzt, dass der Stoffwechselweg in über 16.000 Arten vorkommt, das entspricht 6–8% aller Gefäßpflanzen. Neben der namensgebenden Familie der Dickblattgewächse (z. B. die Goethe-Pflanze) sind weitere Familien mit CAM-Arten:^[13]

• Affodillgewächse , z. B. die Echte Aloe
• Agavengewächse
• Bromeliengewächse, z. B. die Ananas
• Clusiaceae
• Didiereaceae
• einige epiphytische Farne, wie Pyrrosia piloselloides und Pyrrosia longifolia, sind CAM-Pflanzen.
• Hundsgiftgewächse
• Kakteengewächse, z. B. Echinocactus grusonii
• Korbblütler
• Liliengewächse
• Mittagsblumengewächse, z. B. die Lebenden Steine
• Orchideen, z. B. die Vanille und Phalaenopsis
• Portulakgewächse
• Weinrebengewächse
• Wolfsmilchgewächse.

Bekannte Vertreter sind die Ananas, Kalanchoe, aber auch die mitteleuropäischen Fetthennen- und Hauswurz-Arten (Sedum und Sempervivum).

Viele Arten kommen in periodisch trockenen Gebieten vor, besonders in Wüsten und Savannen der Tropen und Subtropen.^[23] Jedoch sind Savannen nicht typische Habitate dieser Pflanzen. Dort werden CAM-Pflanzen häufig durch C₃- bzw. C₄-Gräser überwachsen. Man findet CAM-Pflanzen häufig auch in küstennahen Regionen bzw. in der Nähe von Salzseen, obwohl sie in der Regel Salz vermeiden und nicht wirklich zu den Salzpflanzen zählen. CAM-Pflanzen wachsen auch in Restingas. Dies sind küstennahe subtropische oder tropische Feuchtregenwälder mit sandigem und nährstoffarmen Boden, welche man in Brasilien findet. Wassermangel ist auch kennzeichnend für die Standorte von Epiphyten in Regenwäldern. Daher sind viele Epiphyten CAM-Pflanzen, nach Schätzungen zwischen 50 bis 60 % aller epiphytischen Orchideen und Bromelien. CAM-Stoffwechsel kommt aber auch bei einigen Süßwasserpflanzen vor, so beim Wasser-Dickblatt und dem Europäischen Strandling, und bei einigen Arten der Gattung Brachsenkräuter (Isoëtes) wie dem See-Brachsenkraut.^[25] Schließlich findet man CAM-Pflanzen auch auf Inselbergen und in großen Höhen, z. B. in den Alpen (Berg-Hauswurz) oder in den Anden (Echeveria quitensis, Oroya peruviana).

Morphologie

Es gibt kein typisches Aussehen einer CAM-Pflanze, da sie morphologisch sehr unterschiedlich sind.^[23] Alle CAM-Pflanzen sind jedoch durch eine mehr oder weniger stark ausgeprägte Sukkulenz gekennzeichnet und besitzen besonders große Vakuolen. Letzteres wird auch als „Sukkulenz auf Zellebene“ bezeichnet.^[13] Die Vakuolen können bis zu 98 % der Zelle ausfüllen. Dadurch wird allgemein die Speicherung von Wasser und insbesondere von Malat für den CAM-Zyklus ermöglicht. Je sukkulenter eine CAM-Pflanze ist, desto stärker ist die CO₂-Aufnahme in der Nacht.^[26] In Bezug auf die Wassereinsparung besitzen diese Pflanzen auch eine dicke Kutikula, kleinere Stomata und ein kleines Oberfläche/Volumen-Verhältnis.^[17]

Morphotypen von CAM-Pflanzen kann man unterschiedlich einteilen. Es gibt Blattsukkulenten wie beispielsweise bei Kalanchoearten. Manchmal verfügen diese über ein nicht grünes, wasserspeicherndes Gewebe, das um, unter oder mitten im Mesophyll liegt. Neben Blattsukkulenten findet man auch Stammsukkulenten, die besonders in ariden Regionen und Wüsten charakteristisch sind. Diese verfügen über ein zentrales, wasserspeicherndes Gewebe mitten im Stamm. Epiphyten bilden eine eigene Physiognomie. Neben Würge- und Kletterpflanzen gibt es auch noch epiphytische, dornenlose Kakteen. Häufig sind CAM-Pflanzen auch Rosettenpflanzen mit Spezialisierungen wie z. B. die Phytotelmata mancher Bromeliengewächse.

Eine Besonderheit stellt die Gattung Clusia dar, dikotyle baumbildende Arten, die CAM betreiben können. Dies sind zurzeit die einzigen bekannten Bäume mit CAM. Durch die photosynthetische Plastizität hat sich die Gattung Clusia in verschiedenen Ökosystem etabliert. Clusia-Arten selbst unterscheiden sich vielfältig in der Ausprägung von CAM (vgl. auch Abschnitt Formen des CAM). Manche Clusia-Arten, wie Clusia multiflora und Clusia cretosa, sind dagegen reine C3-Pflanzen.

Die Josua-Palmlilie bildet zwar auch einen „Baum“, dies ist aber ein Beispiel für sekundäres Dickenwachstum bei Einkeimblättrigen und sollte nicht mit sekundärem Dickenwachstum bei Zweikeimblättrigen verwechselt werden.

Bedeutung des CAM

Der ökologische Vorteil des CAM ist, dass die CO₂-Aufnahme und damit die Öffnung der Stomata in der Nacht erfolgt, während sie am Tag geschlossen bleiben und somit der Wasserverlust stark reduziert wird. Daraus ergibt sich am Tage ein äußerst geringer Wasserbedarf pro Trockengewicht von 18–100 ml·g⁻¹ im Gegensatz zu 450–950 ml·g⁻¹ bei C₃-Pflanzen.^[27] Damit liegt der Wasserbedarf nur bei 5 bis 10 % im Vergleich zu dem bei C₃-Pflanzen.^[6] CAM ist demnach eine erfolgreiche Strategie, um trotz großen Wassermangels Photosynthese betreiben zu können.^[28] Dies wird auch durch die Wassernutzungseffizienz (water-use efficiency, WUE) zum Ausdruck gebracht. Je höher diese Effizienz ist, desto niedriger ist der Kohlenstoffgewinn (vgl. Tabelle unten). Bei besonders starker Austrocknung bleiben die Stomata auch nachts geschlossen und es wird nur das durch die Atmung freigesetzte Kohlenstoffdioxid refixiert (CAM-Leerlauf). Dies ermöglicht es den Pflanzen, auch lange Perioden extremer Trockenheit zu überdauern. Neben der Einsparung von Wasserverlusten während des Tages erfährt eine CAM-Pflanze einen zusätzlichen Wassergewinn in der Nacht. Durch die Lagerung an Äpfelsäure entsteht ein hoher osmotischer Druck in den Vakuolen. Infolgedessen wird dadurch Wasser aus der Umgebungsluft aufgenommen, insbesondere nach dem Taufall in der Nacht.^[29]

Der erhöhte Energiebedarf für die Kohlenstoffdioxidassimilation im Vergleich zu den C₃-Pflanzen fällt angesichts der hohen Sonneneinstrahlung an den meisten Standorten der CAM-Pflanzen kaum ins Gewicht. Zudem wird die Lichtsättigung der Photosynthese meist erst bei höheren Lichtintensitäten erreicht als bei C₃-Pflanzen. Pro fixiertes Molekül Kohlenstoffdioxid werden im C₃-Stoffwechsel drei Moleküle ATP und zwei Moleküle NADPH benötigt (ohne Verluste der Photorespiration). Beim CAM liegen diese Werte bei 4,8 bis 5,9 ATP und 3,2 bis 3,9 Mol NADPH. Während Licht normalerweise nie ein limitierender Faktor ist, könnte dies jedoch bei Epipythen ein Problem sein. Während der Regenperiode in Regelwäldern kann durch die hohe Luftfeuchtigkeit und Verdunstung die auftreffende Lichtmenge ein Problem werden. Individuen des Bromeliengewächses Bromelia humilis zeigten beispielsweise im Schatten ein geringeres Wachstum als artgleiche Pflanzen, die an vergleichsweise helleren Standorten wachsen.^[30]

CAM-Pflanzen besitzen zum Schutze des Photosystems alle Mechanismen aus C₃-Pflanzen (Zeaxanthin, Xanthophyllzyklus, D1-Protein-Umsatz, ggf. Photorespiration). CAM-Pflanzen zeigen normalerweise kaum Photorespiration, da durch die Freisetzung des Kohlenstoffdioxids aus gespeichertem Malat die cytosolische CO₂-Konzentration sehr hoch ist.^[7] Gegenüber C₃-Pflanzen reagieren CAM-Pflanzen auch geringer auf oxidativen Stress, der durch Ozon (O₃) und Schwefeldioxid (SO₂) verursacht wird.^[30]

Schließlich ist CAM eine CO₂-Anreicherungspumpe. Dies ermöglicht aquatischen CAM-Pflanzen einen CO₂-Gewinn in der Nacht. Damit können sie sich gegenüber anderen, nicht-CAM Wasserpflanzen behaupten, die dem Wasser während des Tages viel Kohlenstoffdioxid entziehen. Manchmal ist auch ohne Konkurrenz anderer Pflanzen der CO₂-Gehalt im Wasser niedrig, wenn das Gewässer einen niedrigen pH-Wert aufweist. So hat beispielsweise Isoetes howellii in dieser Umgebung Vorteile durch CAM.^[19] Auch Bromeliengewächse in extrem feuchten tropischen Nebelwäldern profitieren von der CO₂-Anreicherung.^[23] Während der Regenzeit oder bei starkem Nebel ist der Gasaustausch an Blattoberflächen stark eingeschränkt. Dadurch haben CAM-Bromeliengewächse einen Vorteil gegenüber C₃-Bromeliengewächse, zumal während der Trockenzeit wiederum die wassersparenden CAM-Mechanismen vorteilhaft sind.

Ein weiterer Vorteil dieser ATP-getriebenen CO₂-Pumpe ist die erhöhte Konzentration von Kohlenstoffdioxid während des Tages. Dadurch wird weniger RuBisCO benötigt, während das Enzym in C₃-Pflanzen ca. 50 % der löslichen Gesamtproteinmenge im Blatt ausmacht. Es wurde diskutiert, dass damit CAM-Pflanzen gegenüber C₃-Pflanzen bei stickstoffarmen Böden im Vorteil seien, da sie eine bessere Stickstoffnutzungseffizienz (nitrogen-use efficiency, NUE) aufweisen.^[23] Dennoch muss man dagegenhalten, dass auch C₃-Pflanzen bei stickstoffarmen Böden über entsprechende Anpassungen verfügen, so dass CAM-Pflanzen nicht automatisch im Vorteil sind.

CAM-Pflanzen zeigen immer eine geringere Wachstumsrate als C₄- oder C₃-Pflanzen bedingt durch die begrenzte Speichermöglichkeit der Vakuolen.^[8] Jedoch wachsen CAM-Pflanzen in Habitaten, in denen primär das Überleben wichtiger ist als der Gewinn an Biomasse.^[27]

Isotopendiskriminierung

Wie bei Isotopendiskriminierung der C₄-Pflanzen, diskriminiert die PEP-Carboxylase in CAM-Pflanzen nicht so stark gegen ¹³C wie RuBisCO. Daher entspricht ihr Isotopenverhältnis (δ-¹³C) bei CO₂-Dunkelfixierung dem von C₄-Pflanzen, bei Lichtfixierung von externem CO₂ jedoch dem von C₃-Pflanzen. Bei zunehmendem Trockenstress nimmt der Anteil der Dunkelfixierung zu, die CAM-Pflanze wird reicher an ¹³C. Der δ-¹³C-Wert einer CAM-Pflanze ist daher ein gutes Maß für die Dürrebelastung an ihrem Wuchsort, da er eine Aussage über das Ausmaß des CAM-Stoffwechsels im Verhältnis zum normalen C₃-Stoffwechsel erlaubt. Bei guter Wasserversorgung zeigen fakutative CAM-Pflanzen und welche mit CAM-cycling δ-¹³C-Werte, die denen von C₃-Pflanzen entsprechen.

Vergleich zwischen C₃-, C₄- und CAM-Pflanzen

Vergleich zwischen C₃-, C₄- und CAM-Pflanzen^[27][31]

Merkmal	C3	C4	CAM
Transpirationsquotient [ml (H2O) pro g (C)]	450–900	250–350	18–100 (während der Nacht) bzw. 150–600 (während des Tages)
Wassernutzungseffizienz (erzeugtes Trockengewicht in g pro g Wasserverlust)	1,05–2,22	2,85–4,00	8,0–55,0
maximale Photosenytheserate [µmol fixiertes CO2 / Blattfläche m2 · Sekunde]	20–40	30–60	5–12 (im Licht) bzw. 6–10 (im Dunkeln)
Temperaturoptimum	15–25 °C	30–47 °C	35 °C
Zugewinn an Trockenmasse ([Tonnen / Hektar · Jahr])	10–25	40–80	6–10
δ-13C-Werte	−32 bis −20 ‰	−17 bis −9 ‰	−17 bis −9 ‰ (Trockenheit) bzw. −32 bis −20 ‰ (gut versorgt mit H2O)

Evolution

Vermutlich hat sich der Crassulaceen-Säurestoffwechsel vor 200 Million Jahren im Mesozoikum als Antwort auf gesunkene CO₂-Werte in der Atmosphäre etabliert.^[32] CAM ist zwar eine vorteilhafte „Antwort“ auf Wasserknappheit; jedoch gehen Evolutionsbiologen davon aus, dass es bereits vor CAM Mechanismen zur Wassereinsparung und auch zur Wasserspeicherung gab, beispielsweise Schutz vor Verdunstung und Sukkulenz. Durch diese Anpassungen ist aber die CO₂-Aufnahme erschwert (geschlossene Stomata, geringe Diffusion von CO₂ in sukkulenten Geweben). Daher wird CAM primär als eine Antwort auf niedrige CO₂-Level betrachtet.

Man nimmt daher an, dass einer der ersten evolutionären Schritte Richtung CAM die Fähigkeit war, während der Nacht das Kohlenstoffdioxid aus der Atmung zu refixieren.^[33] Dies geschieht heutzutage vor allem bei sukkulenten Pflanzen. Ein zweiter wichtiger Schritt ist das Auftreten spezieller Translokatoren in der Vakuole. Sie verhindern, dass C₄-Säuren unkontrolliert in das Cytosol diffundieren und damit den pH-Wert nachteilig ändern. Die für den CAM-Stoffwechsel benötigten Enzyme kommen auch bei C₃-Pflanzen vor. Dies hat es ermöglicht, dass sich CAM-Pflanzen in unterschiedlichen, nicht miteinander verwandten Familien bei Einkeimblättrigen und Zweikeimblättrigen unterschiedlicher Habitate herausgebildet haben. Durch die mit CAM verbundenen Selektionsvorteile bei Trockenheit, Salzgehalt und insbesondere niedrigen CO₂-Konzentrationen^[34] haben sich CAM-Pflanzen (wie C₄-Pflanzen) im Laufe der Evolution mehrmals und unabhängig voneinander aus C₃-Vorläuferpflanzen „entwickelt“.^[33]

Nutzung

Agavefelder in Tequila, Mexico.

CAM-Pflanzen werden nur in geringem Umfang landwirtschaftlich genutzt. Sie werden vor allem in Gebieten kultiviert, in denen sich aufgrund der hohen Evapotranspiration und des unzureichenden Niederschlags der Anbau von C₃- und C₄-Pflanzen nicht rentiert. Die Ananas, Opuntia ficus-indica, die Sisal-Agave und die Blaue Agave sind CAM-Pflanzen, die landwirtschaftliche Bedeutung erlangt haben.^[35]

Die günstigsten Anbaugebiete für Ananas liegen in den Tropen, Südafrika und Australien. Pro Jahr und Hektar werden beim Anbau der Ananas etwa 86 Tonnen Frucht gewonnen. 2003 belief sich der internationale Handelswert der Ananas auf 1,9 Milliarden US-Dollar. Der Feigenkaktus wurde vor allem Anfang des 20. Jahrhunderts kommerziell genutzt. Heutzutage wird dieser hauptsächlich als Nahrung und Viehfutter in vielen Teilen der Welt angebaut. Der Ertrag pro Jahr beziffert sich auf 47–50 Tonnen pro Hektar.

Agaven werden weltweit kultiviert, größtenteils um Fasern zu gewinnen oder Alkohol zu produzieren. So gewinnt man aus der Sisal-Agave die namensgebenden Sisalfasern. Die Produktion war in den 1960er Jahren am höchsten. Danach sank sie kontinuierlich, da die Sisalfaser durch synthetische Fasern aus Polypropylen immer mehr ersetzt wurde. 2006 wurden 246.000 Tonnen produziert.

Eine weitere wichtige CAM-Pflanze ist die Blaue Agave, von der pro Jahr und Hektar 50 Tonnen Trockenmasse geerntet werden. Nach dem Abschlagen der Blätter, wird der aus dem Stamm (der „Cabeza“) durch Kochen gewonnene Zuckersirup vergoren und zu Tequila weiterverarbeitet.^[36] Auch der Zuckersirup anderer Agavearten wird destilliert, beispielsweise zu Mezcal.

Der hohe Zuckeranteil in der Blauen Agave wird auch für die Produktion von Bioethanol genutzt. Insbesondere Mexiko und große Teile der Karoo in Südostafrika sind für einen Anbau in nähere Betrachtung gerückt, da dort die Nutzung anderer Getreide ungeeignet wäre. Die jährliche Produktion von Ethanol aus der Blauen Agave beträgt 14.000 Liter pro Hektar, möglicherweise kann diese auf 34.000 Liter Ethanol pro Hektar gesteigert werden.^[35]

Literatur

• Andreas Bresinsky, Christian Körner, Joachim W. Kadereit, G. Neuhaus, Uwe Sonnewald: Strasburger – Lehrbuch der Botanik. 36. Auflage. Spektrum Akademischer Verlag, Heidelberg 2008, ISBN 978-3-8274-1455-7.
• Hans W. Heldt, Birgit Piechulla: Pflanzenbiochemie. 4. Auflage. Spektrum Akademischer Verlag, Heidelberg 2008; ISBN 978-3-8274-1961-3.
• Caroline Bowsher, Martin W. Steer, Alyson K. Tobin: Plant Biochemistry. Garland Pub, New York, NY 2008, ISBN 978-0-8153-4121-5.
• Ulrich Lüttge, Manfred Kluge, Gabriela Bauer: Botanik. 5. vollständig überarbeitete Auflage. Wiley-VCH, Weinheim 2005; ISBN 978-3-527-31179-8.
• Ulrich Lüttge: Ecophysiology of Crassulacean Acid Metabolism (CAM). In: Annals of Botany. Band 93, Nummer 6, 2004, S. 629–652; PMID 15150072.PDF (freier Volltextzugriff, engl.)
• Peter H. Raven, Ray F. Evert, Susan E. Eichhorn: Biologie der Pflanzen. 4. Auflage. Gruyter, Berlin, New York 2006; ISBN 9783-11-018531-7.
• Katia Silvera, Kurt M. Neubig, W. Mark Whitten, Norris H. Williams, Klaus Winter, John C. Cushman: Evolution along the crassulacean acid metabolism continuum. In: Functional Plant Biology. Band 37, Nummer 11, 2010, S. 995–1010, DOI:10.1071/FP10084.

Einzelnachweise

1. ↑ Neil A. Campbell, Jane B. Reece und Jürgen Markl: Biologie. Spektrum Akademischer Verlag; 6. Auflage 2003; ISBN 3-8274-1352-4, S. 227
2. ↑ ^{a b c} Gerhard Richter: Stoffwechselphysiologie der Pflanzen: Physiologie und Biochemie des Primär- und Sekundärstoffwechsels. Thieme, Stuttgart; 6., völlig neubearb. Auflage 1998; ISBN 978-3134420067; S. 187
3. ↑ de Saussure, T. (1804): Recherches chimiques sur la végétation. In: Chez la V. Nyon, Paris
4. ↑ Heyne, B. (1815): On the deoxidation of the leaves of Cotyledon calycina. In: Trans Linn Soc Lond. 11; 213–215
5. ↑ J. T. Beatty Govindjee, H. Gest: Discoveries in photosynthesis. Springer, 2005, ISBN 9781402033230, S. 883
6. ↑ ^{a b} Hans W. Heldt, Birgit Piechulla: Pflanzenbiochemie. 4. Auflage. Spektrum Akademischer Verlag, Heidelberg 2008; ISBN 978-3-8274-1961-3; S. 227
7. ↑ ^{a b} H. Robert Horton, Laurence A. Moran, K. Gray Scrimgeour, Marc D. Perry, J. David Rawn und Carsten Biele (Übersetzer): Biochemie. Pearson Studium; 4. aktualisierte Auflage 2008; ISBN 978-3-8273-7312-0; S. 637
8. ↑ ^{a b} Hans W. Heldt, Birgit Piechulla: Pflanzenbiochemie. 4. Auflage. Spektrum Akademischer Verlag, Heidelberg 2008; ISBN 978-3-8274-1961-3; S. 229
9. ↑ Ernst-Detlef Schulze, Erwin Beck und Klaus Muller-Hohenstein: Plant Ecology. Springer, Berlin 2005; ISBN 3-540-20833-X; S. 138
10. ↑ Peter Karlson, Detlef Doenecke, Jan Koolman, Georg Fuchs und Wolfgang Gerok: Karlsons Biochemie und Pathobiochemie. 15. Aufl., Georg Thieme, 2005, 803 S. ISBN 978-3133578158; S. 423
11. ↑ ^{a b c d} Ernst-Detlef Schulze, Erwin Beck und Klaus Muller-Hohenstein: Plant Ecology. Springer, Berlin 2005; ISBN 3-540-20833-X; S. 139
12. ↑ Ulrich Lüttge, Manfred Kluge, Gabriela Bauer: Botanik. 5. vollst. überarb. Auflage. Wiley-VCH, Weinheim 2005; ISBN 978-3-527-31179-8; S. 483
13. ↑ ^{a b c d e} Andreas Bresinsky, Christian Körner, Joachim W. Kadereit, Gunther Neuhaus und Uwe Sonnewald: Strasburger – Lehrbuch der Botanik. Begründet von E. Strasburger. Spektrum Akademischer Verlag, Heidelberg 2008 (36. Aufl.) ISBN 978-3827414557; S. 314
14. ↑ Buchanan-Bollig, IC. und Smith, JAC. (1984): Circadian rhythms in crassulacean acid metabolism: phase relationships between gas exchange, leaf water relations and malate metabolism in Kalanchoë daigremontiana. In: Planta 161(4), 314–319; doi:10.1007/BF00398721
15. ↑ Herrera, A. (2009): Crassulacean acid metabolism and fitness under water deficit stress: if not for carbon gain, what is facultative CAM good for? In: Ann Bot. 103(4); 645–653; PMID 1870864; doi:10.1093/aob/mcn145
16. ↑ ^{a b c} Winter, K. et al. (2008): On the nature of facultative and constitutive CAM: environmental and developmental control of CAM expression during early growth of Clusia, Kalanchöe, and Opuntia. In: J Exp Bot. 59(7); 1829–1840; PMID 18440928; PDF (freier Volltextzugriff, engl.)
17. ↑ ^{a b c d} Cushman JC. (2001): Crassulacean acid metabolism. A plastic photosynthetic adaptation to arid environments. In: Plant Physiol. 127(4); 1439–1448; PMID 11743087; PDF (freier Volltextzugriff, engl.)
18. ↑ ^{a b c d} Hans Lambers, F. Stuart Chapin III. und Thijs L. Pons: Plant Physiological Ecology. Springer, Berlin; 2. Auflage 2008; ISBN 978-0387783406; S. 80
19. ↑ ^{a b c} Ernst-Detlef Schulze, Erwin Beck und Klaus Muller-Hohenstein: Plant Ecology. Springer, Berlin 2005; ISBN 3-540-20833-X; S. 137
20. ↑ Lüttge, U. (1987): Carbon dioxide and water demand: Crassulacean acid metabolism (CAM), a versatile ecological adaptation exemplifying the need for integration in ecophysiological work. In: New Phytologist 106(4); 593–629; PDF (freier Volltextzugriff, engl.)
21. ↑ Winter, K. et al. (2009): Canopy CO₂ exchange of two neotropical tree species exhibiting constitutive and facultative CAM photosynthesis, Clusia rosea and Clusia cylindrica. In: J Exp Bot. 60(11); 3167–3177; PMID 19487388: PDF (freier Volltextzugriff, engl.)
22. ↑ Winter, K. und Holtum, JA. (2007): Environment or development? Lifetime net CO₂ exchange and control of the expression of Crassulacean acid metabolism in Mesembryanthemum crystallinum. In: Plant Physiol. 143(1); 98–107; PMID 17056756; PDF (freier Volltextzugriff, engl.)
23. ↑ ^{a b c d e} U. Lüttge (2004): Ecophysiology of Crassulacean Acid Metabolism (CAM). In: Annals of Botany 93(6), S. 629–652; PMID 15150072; PDF (freier Volltextzugriff, engl.)
24. ↑ Nimmo, HG. (2003): How to tell the time: the regulation of phosphoenolpyruvate carboxylase in Crassulacean acid metabolism (CAM) plants. In: Biochem Soc Trans. 31(Pt 3); 728–730; PMID 12773193; PDF (freier Volltextzugriff, engl.)
25. ↑ Caroline Bowsher, Martin W. Steer, Alyson K. Tobin: Plant Biochemistry. Garland Pub, New York, NY 2008, ISBN 978-0-8153-4121-5, S. 134
26. ↑ Dodd, AN. et al. (2002): Crassulacean acid metabolism: plastic, fantastic. In: J Exp Bot. 53(369); 569–580; PMID 11886877; PDF (freier Volltextzugriff, engl.)
27. ↑ ^{a b c} Ulrich Lüttge, Manfred Kluge, Gabriela Bauer: Botanik. 5. vollst. überarb. Auflage. Wiley-VCH, Weinheim 2005; ISBN 978-3-527-31179-8; S. 485
28. ↑ Hans W. Heldt, Birgit Piechulla: Pflanzenbiochemie. 4. Auflage. Spektrum Akademischer Verlag, Heidelberg 2008; ISBN 978-3-8274-1961-3; S. 226
29. ↑ Ulrich Lüttge, Manfred Kluge, Gabriela Bauer: Botanik. 5. vollst. überarb. Auflage. Wiley-VCH, Weinheim 2005; ISBN 978-3-527-31179-8; S. 484
30. ↑ ^{a b} Lüttge, U. (2002): CO₂-concentrating: consequences in crassulacean acid metabolism. In: J Exp Bot 53(378); 2131–2142; PMID 12379779; PDF (freier Volltextzugriff, engl.)
31. ↑ Caroline Bowsher, Martin W. Steer, Alyson K. Tobin: Plant Biochemistry. Garland Pub, New York, NY 2008, ISBN 978-0-8153-4121-5; S. 136
32. ↑ Raven, JA. und Spicer, RA.: The evolution of Crassulacean acid metabolism. In K. Winter und JAC. Smith (Hrsg.): Crassulacean Acid Metabolism: Biochemistry, Ecophysiology and Evolution. Springer-Verlag, Berlin 1996, ISBN 3540581049, S. 360–385
33. ↑ ^{a b} Caroline Bowsher, Martin W. Steer, Alyson K. Tobin: Plant Biochemistry. Garland Pub, New York, NY 2008, ISBN 978-0-8153-4121-5; S. 133f.
34. ↑ Mary J. West-Eberhard: Developmental Plasticity And Evolution. Oxford University Press 2003, ISBN 9780195122350; S. 512
35. ↑ ^{a b} Borland, AM. et al. (2009): Exploiting the potential of plants with crassulacean acid metabolism for bioenergy production on marginal lands. In: J Exp Bot. 60(10); 2879–2896; PMID 19395392; PDF (feier Volltextzugriff, engl.)
36. ↑ Thomas Heller: Agaven. Natur und Tier-Verlag, Stuttgart 2003, ISBN 3-931587-89-4, S. 33.

Weblinks

• Vergleich zwischen C₃-, C₄- und CAM-Pflanzen

Normdaten: SWD in der DNB: 4150306-5

Dieser Artikel wurde am 25. November 2009 in dieser Version in die Liste der lesenswerten Artikel aufgenommen.